Dizinin başında, 'Buz Kamyonlu Katil' Dexter'ın bir seri katil ve onun yaşam tarzı bilerek, Dexter'a mesajlar gönderir. 'Buz Kamyonlu Katil' lakaplı bir seri katil olarak Miami Metro departmanında soruşturma olarak girer. Daha sonra, Katilin Rudy Cooper Olduğu ortaya çıkar. Ayrıca katil Debra'nın sevgili ve protez doktorudur. Rudy aslında Dexter'ın biyolojik kardeşidir, Brian Moser'ın annelerinın bir kargo konteynerının içinde öldürülmüş olarak tanıklık etmesinden ötürü Dexter bunu bilir. Brian Debra'yı öldürmek ister, ancak Dexter polisler olay yerinde gelmeden önce müdahale eder ve Brian'ı durdurur. Daha sonra, Dexter bir tuzak kurur ve öz kardeşi olan Brian'ı öldürür ve buna intahar süsü vermeyide ihmal etmedi. O kardeşini öldürdüğü için suçluluk hissediyor. Onu olduğu gibi kabul ediyor ve Debra'yı koruyor. Eğer Debra doğruyu bilse idi, onu reddeder miydi?
James Doakes Dexter'den şüphe etmeye başlar ve Dexter'ı takip etmeye başlar. FBI'den Ajan Frank, Liman Koyu Kasabı avı için Miami Metro Departmanına gelir. Aslında Dexter'ın olan kurbanlar keşfedildi. Dexter da kendisinin karanlık tarafının farkında olan Lila ile çıkmaya başlar. Dexter her şeyi kız arkadaşıdan uzak tutmaya çalışır. Rita Dexter'dan şüphelenmeye başlar. Sonunda, Doakes, Dexter'ın gizli sırrını öğrendi ve Lila tarafından öldürüldü. Dexter ve Rita yeniden birlikte olmaya başladırlar ve Lundy evine döndü. Lila sezon sonunda Dexter tarafından Paris'te öldürüldü. Lila önceden Rita'nın çocukları Astor ve Cody'i öldürme teşebbüsünde bulunmuştu.
Başsavcı Yardımcısı Miguel Prado'nun kardeşini yanlışlıkla öldürdükten sonra onunla arkadaş olmaya başladı. Debra dedektifliğe yükseldi ve The Skinner olarak bilinen bir dava üzerinde çalışmaya başlar. Dexter, Miquel'e Harry'nin kodlarını öğretmeye çalışır ama o Dexter'ın eğlendiğini düşünür. Miquel, Dexter'ın aksine çok kararsızdır ve Lawyer Ellen'ı nefretinden ötürü öldürür. Bundan sonra, Dexter, Miquel'i takip eder ve onu öldürür. Miquel'in ölümünü Skinner üzerinden komplo kurar.
